Nicht nur als sichtbares Zeichen einer lebendigen Gemeinde hat die Stadtkirche zentrale Bedeutung, sie ist auch wesentliches steinernes Zeugnis der Geschichte Ilmenaus.

Die früheste Geschichte des Kirchenbaus liegt im Dunkeln, Aufzeichnungen darüber gibt es nicht.
Allerdings sind 1997 bei Ausgrabungen im Inneren Mauerreste von Vorgängerkirchen zutage gekommen, die bis ins 12./13. Jahrhundert zurückverweisen. Damit wurde ersichtlich, dass zu dieser Zeit der älteste Steinkirchenbau Ilmenaus (als Apsis-Saalkirche) entstanden sein muss.
Ebenfalls nachzuweisen sind Reste des Nachfolgebaus aus dem 13./14. Jahrhundert an gleicher Stelle (als Kirche mit Querhaus).
Zwei Schauschächte am Beginn des Altarraumes machen diese Zeugnisse der Kirchengeschichte Ilmenaus dem interessierten Besucher sichtbar.

Viele Veränderungen hat die Kirche seitdem erfahren. So ist das heutige Kirchengebäude im Wesentlichen das Ergebnis von drei baugeschichtlichen Abschnitten. Belege dafür lassen sich überall entdecken.